Serologische und molekulare Prävalenzstudie des Blauzungenvirus bei kleinen Hauswiederkäuern in Marokko

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 19448 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Die Blauzungenkrankheit ist eine durch Arthropoden übertragene Viruserkrankung, die von der Stechmücke Culicoides übertragen wird und Haus- und Wildwiederkäuer befällt. Ziel der aktuellen Studie ist es, die Seroprävalenz des Blauzungenvirus (BTV) zu bewerten und seine aktive Verbreitung unter Schaf- und Ziegenpopulationen in Marokko zu bestätigen sowie die mit einer BTV-Infektion verbundenen Risikofaktoren zu untersuchen. Zu diesem Zweck wurden zwischen März 2018 und Juli 2021 insgesamt 1651 Proben zufällig von 1376 Schafen und 275 Ziegen in acht (von 12) Regionen des Landes entnommen. Diese Proben wurden hauptsächlich mit kompetitivem ELISA (c-ELISA) getestet. Anschließend wurden 65 % der c-ELISA-Positiven (n = 452) durch Echtzeit-Reverse-Transkriptions-Polymerase-Kettenreaktion (RT-qPCR) analysiert. Die Ergebnisse zeigten eine Gesamt-BTV-Seroprävalenz bei kleinen Wiederkäuern in Marokko von 41,7 %, darunter 42,6 % bei Schafen und 37,5 % bei Ziegen. Die RT-qPCR-Ergebnisse zeigten, dass die BTV-Viropositivitätsrate insgesamt 46,7 % betrug, darunter 48,1 % bei Schafen und 41,8 % bei Ziegen. Diese viroserologischen Raten variierten erheblich je nach Alter, Geschlecht und Rasse der getesteten Tiere, Haltungsmethode, Jahreszeit und geografischer Herkunft. Dies weist darauf hin, dass diese Parameter Risikofaktoren für BTV-Übertragungswege in Marokko darstellen. Die Ergebnisse deuten auch darauf hin, dass Ziegen als Reservoire bei der Aufrechterhaltung des BTV in Marokko eine Rolle spielen. Aus dieser Studie geht hervor, dass die Blauzungenkrankheit in Marokko endemisch ist. Die Umwelt- und Klimabedingungen sowie die Haltungsmethoden im Land begünstigen die Virusübertragung im ganzen Land besonders.

Die Blauzungenkrankheit ist eine Viruserkrankung bei Haus- und Wildwiekäuern, die durch das Blauzungenvirus (BTV) verursacht und hauptsächlich durch die Stechmücken Culicoides1 übertragen wird. Die Blauzungenkrankheit ist derzeit eine meldepflichtige Krankheit bei der Weltorganisation für Tiergesundheit (WOAH). Die klinische Inzidenz variiert je nach Tierart und BTV-Serotyp2. Die Auswirkungen sind im Schafsektor schwerwiegender, da erhebliche wirtschaftliche Verluste in den Herden auf Abtreibungen, verringerte Produktionsparameter und Fruchtbarkeitsraten, Kosten für Diagnose- und Kontrollmaßnahmen sowie Handelsbeschränkungen zurückzuführen sind3. Das Blauzungenvirus ist ein kleines, unbehülltes Virus der Gattung Orbivirus innerhalb der Familie der Reoviridae4 mit zehn doppelsträngigen linearen RNA-Segmenten, die sieben strukturelle (VP1–VP7) und fünf nichtstrukturelle Proteine ​​(NS1, NS2, NS3/NS3A, NS4) kodieren , NS5)5. Bisher wurden weltweit 27 Serotypen beschrieben, darunter BTV-25, das 2007 in der Schweiz entdeckt wurde6, BTV-26, das 2010 in Kuwait identifiziert wurde7, und BTV-27, das 2014 aus Ziegen auf Korsika isoliert wurde8. Darüber hinaus wurden kürzlich neue mutmaßliche Serotypen identifiziert . BTV-28 (Gruppe BTV-28/1537/14 mit SPvvv/03) und BTV-29 (SPvvv/02), isoliert aus Schafpockenimpfstoff, BTV-30, die BTV-XJ1407 (China) und BTV-MNG2/2016 (Mongolei) kombinieren ), BTV-31 (V196/XJ/2014) isoliert in China, BTV-32 (BTV-X ITL2015) in Italien, BTV-33 (BTV-MNG3/2016) in der Mongolei, BTV-34 (BTV-Y TUN2017) in Tunesien, BTV-35 (BTV-MNG1/2018) in der Mongolei und BTV-36 (BTV-36-CH2019) in der Schweiz. Neuartige BTV-Stämme wurden auch bei Alpakas in Südafrika entdeckt, jedoch nicht genotypisiert9,10,11,12,13,14,15,16. Die Labordiagnose der Krankheit basiert auf serologischen und molekularen Techniken zur Serogruppierung und Serotypisierung von BTV17. Das VP2, das variabelste Strukturprotein, das die Produktion neutralisierender Antikörper auslöst, bestimmt die BTV-Serotypen18. Das VP7-Protein ist relativ konserviert und dient als wichtigstes immunogenes Serogruppen-reaktives Antigen von BTV19. Der Nachweis von Anti-VP7-Antikörpern ist das Hauptziel der serologischen BTV-ELISA-Tests1.

Das Blauzungenvirus wurde in vielen tropischen, subtropischen und gemäßigten Gebieten zwischen 40° nördlicher und 35° südlicher Breite identifiziert20, wo die klimatischen Faktoren die Aktivität von Culicoides spp. begünstigen. In Marokko wurde die Blauzungenkrankheit erstmals 1956 in der südlichen Zone von Larache und westlich von Arbaoua (im Nordwesten des Landes) gemeldet. Zu diesem Zeitpunkt war eine begrenzte Verbreitung von BTV-10 bestätigt21. Das BTV tauchte 2004 in der Provinz Larache mit dem BTV-4-Serotyp22 erneut auf. Die Epidemie verursachte 230 Ausbrüche in 14 Provinzen im ganzen Land mit 1876 Fällen in der kleinen Wiederkäuerpopulation und einer durchschnittlichen Sterblichkeitsrate von 1,3 %22. Im September 2006 trat im Osten Marokkos ein neuer BTV-Serotyp, BTV-1, auf22. Insgesamt wurden 505 Ausbrüche in 19 Provinzen gemeldet, mit 2043 Fällen und einer durchschnittlichen Sterblichkeitsrate von 0,76 %22,23. Seitdem wurden im ganzen Land verschiedene Ausbrüche gemeldet, trotz nationaler Impfprogramme, die in und außerhalb der ersten Ausbrüche durchgeführt wurden. Daher sind epidemiologische Überwachungsstudien besonders wichtig, um die aktuelle Situation der Krankheit zu bewerten und die Risikofaktoren zu bewerten, die zu BT-Ausbrüchen führen. Die aktuelle Studie wurde durchgeführt, um die epidemiologische Situation der Blauzungenkrankheit durch epidemiologische, serologische und molekulare Untersuchungen bei kleinen Wiederkäuern in verschiedenen Regionen (8 von 12) Marokkos zu definieren. Diese Umfragen zielten darauf ab, die Seroprävalenz von BTV auf nationaler Ebene mithilfe des kompetitiven ELISA-Tests (c-ELISA) zu bewerten, die aktive Zirkulation des Virus durch Echtzeit-RT-PCR zu bestätigen und die Risikofaktoren im Zusammenhang mit einer BTV-Infektion im Land zu identifizieren Arten untersucht.

Marokko liegt in der subtropischen Zone Nordwestafrikas und verfügt über beträchtliche kleine Wiederkäuerherden von fast 21,6 Millionen Schafen und 6 Millionen Ziegen. Das marokkanische Klima ist vielfältig, mit mediterranen Einflüssen im Norden, ozeanischen im Westen, kontinentalen Einflüssen im Landesinneren und Sahara-Klima im Süden. Die Studie umfasste acht (von 12) marokkanischen Regionen in niedrigen bis mittleren Höhenlagen im Süden, Westen, Osten, in der Mitte und im Norden Marokkos (Abb. 2, 5).

Zwischen März 2018 und Juli 2021 wurden zufällig Blutproben von 1651 kleinen Wiederkäuern (1376 Schafe und 275 Ziegen) in 79 ungeimpften (gegen BTV) Wiederkäuerbetrieben entnommen. Die Probengröße innerhalb jedes Betriebes variierte zwischen 25 und 100 %. Bei den getesteten Tieren handelte es sich um verschiedene Rassen, darunter Sardi, Timahdite sowie Kreuzungen aus Schafrassen und einheimischen Ziegenrassen. Sardi und Tamhdite sind aufgrund ihrer großen Anzahl und weiten geografischen Verbreitung die wichtigsten einheimischen marokkanischen Schafrassen. Für jedes Tier wurde Blut in Trockenröhrchen (für Seren) und EDTA-Röhrchen (für Vollblut) gesammelt.

Die Proben wurden von qualifizierten Tierärzten nach Standard-Probennahmetechniken entnommen, ohne dass die Tiere verletzt oder belastet wurden. Die Tierzüchter wurden stets über die Ziele und die Art der Analyse informiert. Alle Tierversuche stehen im Einklang mit den Empfehlungen des Agronomie- und Veterinärinstituts Hassan II von Rabat und des marokkanischen Landwirtschaftsministeriums, die im Einklang mit internationalen ethischen Standards (Richtlinie 2010/63/EU der Europäischen Union), der Gesetzgebung und ARRIVE (Animal Research Reporting of) stehen Richtlinien für In-vivo-Experimente.

Alle gesammelten 1651 Seren wurden mit dem ID Screen® Bluetongue Competition Kit (ID-Vet, Frankreich) auf Antikörper gegen BTV-VP7 getestet. Der c-ELISA-Test wurde gemäß den Anweisungen des Herstellers durchgeführt. Die Absorption (optische Dichte) der ELISA-Testergebnisse wurde bei einer Wellenlänge von 450 nm abgelesen. Der Prozentsatz der Hemmung wurde anhand der folgenden Formel berechnet: % Hemmung = [(OD-Probe/OD-Negativkontrollen) × 100]. Serumproben mit einem Hemmungsprozentsatz von weniger als oder gleich 35 % wurden als positiv für BTV-VP7-Antikörper angesehen, mehr als 35 % und weniger als oder gleich 45 % gelten als zweifelhaft und mehr als 45 % gelten als negativ.

Insgesamt 65 % (n = 452) der ELISA-positiven Proben wurden zufällig für die molekulare Analyse mittels Echtzeit-RT-PCR ausgewählt.

Die Gesamt-RNA wurde aus den 452 EDTA-Blutproben mit dem MagMAX™ Viral RNA Isolation Kit (Applied Biosystems) gemäß den Anweisungen des Tests extrahiert.

BTV-RNA wurde mit dem LSI VetMAX™ BTV NS3 All Genotypes Kit (Applied Biosystems) gemäß den Anweisungen des Herstellers nachgewiesen. Dieses Kit zielt auf das Segment 10 des viralen Genoms ab, das das NS3-Protein kodiert, und basiert auf der spezifischen Duplex-Detektion des BTV durch eine FAM™-NFQ-markierte TaqMan®-Sonde und der internen Positivkontrolle durch VIC™-TAMRA™.

Die reverse Transkription und Amplifikation wurden auf einem Applied Biosystems 7500 Fast Real-Time PCR System unter Verwendung des Thermocycler-Programms durchgeführt: 45 °C für 10 Minuten, 95 °C für 10 Minuten, gefolgt von 40 Zyklen bei 95 °C für 15 Sekunden und 60 °C für 45 s. Die Fluoreszenz wurde im Schritt von 60 °C bis 45 s gemessen. Die Interpretation der Testergebnisse erfolgte gemäß den Herstellerangaben. Eine Probe ist positiv für BTV, wenn im FAM-NFQ-Kanal eine sigmoidale Verstärkungskurve vorliegt und der Ct-Wert nicht höher als 40 ist.

Die Daten wurden nach acht Faktoren analysiert, darunter Art, Alter, Geschlecht, Rasse der Tiere, Art der Zucht, Jahreszeit, Erhebungsjahr und Herkunftsregion. Die Anteile der Seroprävalenzen und Viropositivitätsraten gemäß diesen Faktoren wurden durch Berechnung von 95 %-Konfidenzintervallen mit dem Mantel-Haenszel-Chi-Quadrat-Test in OpenEpi© Software (2021) verglichen.

BTV-VP7-Antikörper wurden in 689 von 1651 getesteten Seren nachgewiesen, daher beträgt die Gesamtseroprävalenz 41,7 %. Die BTV-Seroprävalenz war bei Schafen (42,6 %; 586/1376) im Vergleich zu Ziegen (37,5 %; 103/275) hoch. Die statistische Analyse zeigte, dass der Unterschied in der Seroprävalenz zwischen den beiden Arten nicht signifikant war (χ2 = 2,483, P ˃ 0,05).

Die BTV-Seroprävalenz variierte bei Schafen je nach Alter, Geschlecht, Rasse und geografischer Herkunft der getesteten Tiere erheblich (P < 0,05). Tatsächlich hatten die ältesten Tiere eine höhere Seropositivität als die jüngeren (χ2 = 156, P <0,001) (Abb. 1a). Frauen waren häufiger seropositiv (52 %; 455/875) als Männer (26,1 %; 131/501) (χ2 = 87,08, P < 0,001). Die Rassen Timahdite und Sardi zeigten die höchste Seropositivität (46,7 % (146/313) bzw. 43 % (359/836), während die Kreuzungsschafe die niedrigste aufwiesen (35,7 %; 81/227) (χ2 = 6,577, P < 0,05). Darüber hinaus wurde eine hochsignifikante Variation der Seroprävalenzraten (χ2 = 130,9, P < 0,001) je nach geografischer Herkunft der Tiere beobachtet; die Region Guelmim-Oued Noun war diejenige mit der höheren Rate (87,3 %; 48/55) ( Abb. 2).

Ergebnisse des BTV-Antikörpernachweises nach Alter bei Schafen und Ziegen im Zeitraum März 2018–Juli 2021 in Marokko. (a) Bei Schafen. (b) Bei Ziegen (in Klammern die Anzahl der untersuchten Proben). Die statistische Signifikanz zwischen den Raten wird mit ***P < 0,001 angegeben.

Seroprävalenzen des Blauzungenvirus bei Schafen und Ziegen im Zeitraum März 2018–Juli 2021 in Marokko. Schwarze und weiße Farben zeigen die BTV-Seroprävalenz bei Schafen bzw. Ziegen an (in Klammern die Anzahl der untersuchten Proben). Die statistische Signifikanz zwischen den Raten wird mit ***P < 0,001 angegeben.

Wie bei Schafen wurde eine signifikante Variation der Seroprävalenzraten (χ2 = 82,82, P < 0,001) aufgrund der geografischen Herkunft der Tiere beobachtet, und die höhere Rate wurde in der Region Guelmim-Oued Noun beobachtet (82,6 %; 38/46) (Abb . 2).

Bei Ziegen hatten Männer (46,6 %; 40/86) eine signifikant höhere Seroprävalenz als Frauen (33,3 %; 63/189) (χ2 = 4,382, P < 0,05). Allerdings nahm die Seropositivität mit dem Alter leicht und nicht signifikant ab (χ2 = 0,1228, P ˃ 0,05) (Abb. 1b). Alle untersuchten Ziegen gehörten einer einheimischen Rasse an und wiesen eine erhebliche Seroprävalenz auf (37,5 %; 103/275).

Die durchschnittliche BTV-Seroprävalenz in den Extensivbetrieben betrug 49,4 % (522/1057), verglichen mit 28,1 % (167/594) in der Intensivzucht (χ2 = 70,76, P < 0,001). Darüber hinaus war die Seroprävalenz (49,8 %; 347/697) bei Schafen aus Mischbetrieben (Schafe mit Ziegen und/oder Rinderhaltung) signifikant höher als die (35,2 %; 239/679) bei Schafen aus reinen Schafhaltungsbetrieben (χ2). = 29,93, P < 0,001).

Die Proben wurden zwischen März 2018 und Juli 2021 gesammelt. Es ist erwähnenswert, dass die Anzahl der gesammelten Proben und ihre Herkunftsregionen in den vier Jahren unterschiedlich waren. Die Ergebnisse zeigten, dass die Gesamt-BTV-Seroprävalenz 2018 41,7 % (337/808), 2019 40,9 % (269/657), 2020 66,7 % (8/12) und 2021 43,1 % (75/174) betrug. Die Variation der BTV-Seroprävalenz pro Jahr war statistisch nicht signifikant (χ2 = 3,371, P ˃ 0,05). Dem Probenahmemonat zufolge wurde im März die höchste durchschnittliche BTV-Seroprävalenz bei Schafen und Ziegen registriert (87,3 % (48/55) bzw. 82,6 % (38/46) (Abb. 3a, b). Die statistische Analyse zeigte einen hochsignifikanten Unterschied zwischen der BTV-Seroprävalenz und den Probenahmemonaten bei Schafen und Ziegen (χ2 = 87,68, P < 0,001; χ2 = 51,5, P < 0,001).

Verteilung der BTV-Seroprävalenz nach Monat der Probenahme bei Schafen und Ziegen von März 2018 bis Juli 2021 in Marokko. (a) Bei Schafen. (b) Bei Ziegen (in Klammern die Anzahl der untersuchten Proben). Die statistische Signifikanz zwischen den Raten wird mit ***P < 0,001 angegeben.

Von 452 untersuchten Proben betrug die BTV-Viropositivitätsrate 46,7 %. Das Virus war bei Schafen und Ziegen aktiv, wobei der Prozentsatz bei Schafen höher war (48,1 % (168/349) bzw. 41,8 % (43/103). Allerdings war der Unterschied in den Raten nach Arten statistisch nicht signifikant (χ2 = 1,305, P ˃ 0,05).

Die BTV-Viropositivitätsraten unterschieden sich bei Schafen je nach Alter signifikant (χ2 = 6,117, P < 0,05) (Abb. 4a). Tatsächlich hatten die jüngeren Tiere im Alter von 1 Jahr und weniger die höchste Rate (57,1 %; 68/119) im Vergleich zu Schafen im Alter von mehr als 3 Jahren (44,9 %; 61/136) und jenen zwischen 1 und 3 Jahren (41,5 %; 39). /94). Ein signifikanter Unterschied (χ2 = 69,05, P < 0,001) in den Viropositivitätsraten wurde auch zwischen der geografischen Herkunft der getesteten Tiere beobachtet; Die Region Guelmim-Oued Noun wies mit 93,6 % (44/47) die höchste positive Rate auf (Abb. 5).

Variation der BTV-Viropositivitätsraten je nach Alter bei Schafen und Ziegen im Zeitraum März 2018–Juli 2021 in Marokko. (a) Bei Schafen. (b) Bei Ziegen (in Klammern die Anzahl der untersuchten Proben). Die statistische Signifikanz zwischen den Raten wird als *P < 0,05 oder ***P < 0,001 angegeben.

BTV-Viropositivitätsraten bei Schafen und Ziegen im Zeitraum März 2018–Juli 2021 in Marokko. Schwarze und weiße Farben geben die BTV-Viropositivitätsraten bei Schafen bzw. Ziegen an (in Klammern die Anzahl der untersuchten Proben). Die statistische Signifikanz zwischen den Raten wird mit ***P < 0,001 angegeben.

Allerdings wurde der BTV bei Frauen etwas häufiger festgestellt als bei Männern, mit Viropositivitätsraten von 50,2 % (115/229) bzw. 44,2 % (53/120) (χ2 = 1,155, P ˃ 0,05).

Ebenso wurden die BTV-positiven Tiere in fast ähnlichen Anteilen bei Timahdite-, Sardi- und Kreuzungsschafrassen nachgewiesen (49,3 % (71/144), 47,1 % (66/140) bzw. 47,7 % (31/65). (χ2 = 0,1393, P ˃ 0,05).

Die RT-qPCR-Viropositivitätsraten variierten deutlich je nach Alter, Geschlecht und Herkunftsregion der getesteten Ziegen (P < 0,05). Die Region Guelmim-Oued Noun wies bei Ziegen die signifikant höchste BTV-Viropositivitätsrate auf (79 %; 30/38) (χ2 = 40,78, P < 0,001) (Abb. 5).

Die Ergebnisse zeigten auch, dass die BTV-Viropositivitätsrate mit dem Alter signifikant abnahm (χ2 = 16,86, P < 0,001); Die jüngeren Ziegen zeigten im Vergleich zu den älteren die höchsten Raten (Abb. 4b). Darüber hinaus war der Prozentsatz der BTV-Positiven bei Männern signifikant höher (60 %; 24/40) als bei Frauen (30,2 %; 19/63) (χ2 = 8,959, P < 0,01). Die einheimische Ziegenrasse war bemerkenswert positiv für BTV (41,8 %; 43/103).

Die intensive Zucht hatte mehr RT-PCR-positive Tiere (51,6 %; 176/341) als die intensive Zucht (31,5 %; 35/111) (χ2 = 13,57, P < 0,001). Darüber hinaus war der Anteil BTV-positiver Schafe in gemischten Betrieben höher (53,3 %; 96/180) als in Herden ausschließlich mit Schafen (42,6 %; 72/169) (χ2 = 4,02, P < 0,05).

Die Gesamtrate der BTV-Viropositivität schwankte im Laufe der Studienjahre erheblich (χ2 = 24,46, P < 0,001). Sie schwankte zwischen 33,8 % (68/201) im Jahr 2018, 58,3 % (98/168) im Jahr 2019, 50 % (4/8) im Jahr 2020 und 54,7 % (41/75) im Jahr 2021. Auf der anderen Seite die kleinen Im März gesammelte Wiederkäuerproben wiesen die höchsten BTV-Viropositivitätsraten auf (93,6 % (44/47), 79 % (30/38) bzw. 79 % (15/19) (Abb. 6a, b). Die statistische Variation war bei den Viropositivitätsraten je nach Monat der Probenahme bei Schafen (χ2 = 70,48, P < 0,001) und Ziegen (χ2 = 40,61, P < 0,001) hochsignifikant.

Variation der BTV-Viropositivitätsraten je Monat der Probenahme bei Schafen und Ziegen im Zeitraum März 2018–Juli 2021 in Marokko. (a) Bei Schafen. (b) Bei Ziegen (in Klammern die Anzahl der untersuchten Proben). Die statistische Signifikanz zwischen den Raten wird mit ***P < 0,001 angegeben.

Das Verständnis und die Überwachung des epidemiologischen Status der Blauzungenkrankheit in einem endemischen Land wie Marokko ist notwendig, um geeignete Maßnahmen zur Kontrolle der Ausbreitung dieser Krankheit und ihrer schwerwiegenden sozioökonomischen Folgen umzusetzen.

Die aktuelle Studie umfasst serologische und molekulare Untersuchungen der Blauzungenkrankheit, die zwischen 2018 und 2021 bei kleinen Wiederkäuern in mehreren marokkanischen Regionen durchgeführt wurden. Beim serologischen Screening werden BTV-gruppenspezifische Antikörper nachgewiesen, um die landesweite Seroprävalenz von BT zu ermitteln. Allerdings ist eine molekulare Analyse mittels Echtzeit-RT-PCR erforderlich, um die mögliche aktive Zirkulation des BTV zu bestätigen.

Nach den Ergebnissen der vorliegenden Studie lag die Gesamtseroprävalenz zwischen 2018 und 2021 bei 41,7 %. Diese Seroprävalenz hat sich im Vergleich zur durchschnittlichen Seropositivität von 27,68 % entwickelt, die in Marokko zwischen 2008 und 2012 in einer früheren Studie24 gemeldet wurde, die in mehreren Regionen des Landes an Schafen mit Verdacht auf Blauzungenkrankheit durchgeführt wurde. Im Gegensatz dazu war diese Seropositivität bei klinischen Ausbrüchen bei Schafen zwischen 2004 und 2007 deutlich höher (durchschnittlich 72,31 %)24.

Andererseits bestätigte die relativ hohe RT-PCR-Positivitätsrate (46,7 %) die aktive Verbreitung von BTV im Land. Die negativen RT-PCR-Ergebnisse bei seropositiven Tieren lassen sich dadurch erklären, dass diese Tiere nach einer früheren Infektion serokonvertiert waren. Diese Rate war niedriger als diejenige, die in einer zwischen 2007 und 2012 in mehreren Regionen Marokkos durchgeführten Umfrage bei kranken Schafen mit klinischen BTV-Symptomen gemeldet wurde (77,61 %)24.

Die Ergebnisse lassen sich auf die neue Impfstrategie von Schafen gegen die Blauzungenkrankheit zurückführen, die 2015 freiwillig wurde und auf die betroffenen Betriebe beschränkt wurde, was zu einer schlechten Durchimpfungsrate führte. Bisher war die Impfung kostenlos und wurde in Risikogebieten jährlich durchgeführt. Die Verwendung abgeschwächter Lebendimpfstoffe und die Koexistenz mehrerer virulenter Stämme, die stillschweigend zirkulieren, lösen auch die Entstehung neuer reassortierender Viren aus und erschweren Präventionsmaßnahmen. Darüber hinaus beschäftigte das Auftreten der Maul- und Klauenseuche im Jahr 2015 alle Impfbemühungen der Behörden, die sich auf die Ausrottung des neuen Erregers konzentrierten.

Basierend auf dem Erhebungsjahr war die BTV-Seroprävalenz in den Jahren 2018, 2019 und 2021 nahezu ähnlich, stieg jedoch im Jahr 2020 an (P ˃ 0,05). Allerdings war die Seropositivitätsrate in den Jahren 2019, 2020 und 2021 im Vergleich zu 2018 deutlich höher. Diese Ergebnisse stimmten mit den Nationalen Veterinärdiensten (NVS) überein, bei denen im Jahr 2018 im Vergleich zu 2019 nur weniger Ausbrüche (206 gemeldete Fälle) gemeldet wurden , 2020 und 2021 (400 Fälle, 591 Fälle bzw. 416 Fälle gemeldet)25. Dies lässt sich auf die angewandten Zuchtsysteme und die räumlichen und klimatischen Merkmale jeder jedes Jahr untersuchten Region zurückführen (vorausgesetzt, dass, wie bereits erwähnt, in den vier Jahren verschiedene Regionen untersucht wurden).

BTV-Infektionen sind in verschiedenen Ländern weltweit mit unterschiedlichen Seroprävalenzraten weit verbreitet, darunter Ostsudan (91,2 %)26, Grenada (78,4 %)27, Brasilien (64,81 %)28, Südwest-Äthiopien (30,6 %)29 und Italien (19 %)30 , Kosovo (11,6 %)31, Algerien (16,44 %)32 und China (6,79 %)33. Ebenso ergaben verschiedene RT-PCR-Studien eine BTV-Viropositivität von 72,88 % im Kosovo31, 33,6 % in Sambia34 und 20,61 % in Indien35. Der in verschiedenen Studien berichtete Unterschied in den Raten könnte auf räumliche und zeitliche Unterschiede, Unterschiede in der Probengröße und den Probenahmetechniken, der Jahreszeit der Probenentnahme, der Interaktion von Culicoides-Vektoren, der Durchimpfungsrate und der genetischen Entwicklung des BTV zurückzuführen sein.

Die Ergebnisse der aktuellen Studie zeigten einen statistisch signifikanten Unterschied je nach geografischer Herkunft der untersuchten Tiere. Es zeigte sich, dass die Blauzungenkrankheit in ganz Marokko zwischen den niedrigen und mittleren Höhenlagen vorkommt. Die BTV-Höhenverteilung hängt mit der Anpassung der Culicoides-Arten an die Höhenbedingungen, insbesondere die Temperatur, zusammen. Einige Arten, wie z. B. C. imicola, kommen in geringer Höhe mit für die BTV-Replikation günstigen Temperaturbedingungen in großer Zahl vor36.

Bei Schafen gab es in allen Betrieben der acht untersuchten Regionen seropositive Tiere. Dies ist ein Beweis für eine aktive BTV-Zirkulation. Die Regionen mit den höchsten BTV-Infektionsraten waren die Regionen Guelmim-Oued Noun, Béni Mellal-Khénifra, Souss-Massa, Oriental und Tanger-Tétouan-Al Hoceima.

Guelmim-Oued Noun verzeichnete die höchste Seropositivität (87,3 %) und BTV-Viropositivitätsrate (93,6 %). Die Region liegt an der Südküste Marokkos und gilt als atlantisches Tor zur Sahara (Wüste). Das in dieser Region angewandte Zuchtsystem konzentriert sich auf das Nomadentum. Die Tiere sind ständig unterwegs und unterliegen dem Transportstress, anderen gleichzeitigen Infektionen und anderen prädisponierenden Faktoren, die die Immunität von Einzelpersonen oder Herden schwächen und somit die Anfälligkeit der Tiere für Infektionen erhöhen können.

Béni Mellal-Khénifra hatte ähnlich signifikante Seropositivitäts- (63,5 %) und Viropositivitätsraten (38,1 %). Diese Region verfügt über ein Potenzial für die Tierproduktion aller Arten in Marokko. Vorherrschend ist die Viehhaltung rustikaler, an den örtlichen Kontext angepasster Rassen. Die praktizierten Zuchtsysteme sind vom Typ der Extensivzucht und stellen die Hauptbeschäftigung und Einkommensquelle der ländlichen Bevölkerung dar. Die Tiere befinden sich ständig auf der Weide und sind somit in Kontakt mit dem Vektor. Die meisten Culicoides-Arten sind in der Abenddämmerung und in der Nacht aktiv, aber viele Culicoides-Arten sind den ganzen Tag über aktiv, mit zwei Hauptbeißzeiten: nach Sonnenaufgang und kurz vor Sonnenuntergang. Diese Fütterungszeiten können bei schlechten Lichtverhältnissen und bewölktem Himmel verlängert werden, was dazu führt, dass den ganzen Tag über gebissen wird37. Allerdings könnte die hohe Seroprävalenz in dieser Region im Vergleich zur RT-PCR-Positivitätsrate auf eine alte Verbreitung des Blauzungenvirus hinweisen.

Souss-Massa wies eine bemerkenswerte Rate an Seropositivität (50,7 %) und BTV-Viropositivität (37,8 %) auf. Die Region ist ein Knotenpunkt zwischen dem Norden und dem Süden des Landes. Es grenzt im Südosten an Algerien, im Südwesten an die Region Guelmim-Oued Noun und im Westen an den Atlantischen Ozean. Die erzielten Ergebnisse lassen sich durch die geoklimatischen Eigenschaften dieser Region und die Wanderbewegung der Herden aus endemischen südlichen Gebieten erklären. Tatsächlich wiesen in unserer Studie Extensivbetriebe im Vergleich zu Intensivbetrieben die höchsten Seroprävalenz- und RT-PCR-Positivitätsraten auf. Die Tiere sind auf der Weide stärker den Bissen des Culicoides-Vektors und dem Risiko einer BTV-Infektion ausgesetzt als im Stall38. Und basierend auf den Ergebnissen einer Studie in China39 verfügten die Intensivbetriebe über fortschrittlichere Technologien zur Reduzierung von Blauzungenkrankheitsüberträgern und -infektionen.

Die orientalische Region im Nordosten Marokkos nahe der marokkanischen Grenze wies erhöhte BTV-Infektionsraten auf (eine BTV-Seropositivitäts- und Viropositivitätsrate von 40,8 % bzw. 56,7 %). Ihre Geographie stellt ein Einfallstor für die Einreise oder den Austausch infizierter Vektoren dar. Außerdem begünstigen ihre ökologischen Bedingungen die Entwicklung der Vektorpopulation und das Auftreten der Krankheit.

Auch in der Region Tanger-Tétouan-Al Hoceima gab es hohe BTV-Infektionsraten (eine BTV-Seropositivitäts- und Viropositivitätsrate von 34,8 % bzw. 55,7 %). Es liegt im Nordwesten Marokkos und grenzt im Westen an den Atlantischen Ozean und im Osten an das Mittelmeer. Die Region ist reich an hydrologischen Ressourcen (Oued Loukkos usw.). Die Umgebung ist aufgrund der Flüsse und eines großen Anteils an Plantagen besonders landwirtschaftlich geprägt. Diese Faktoren schaffen ein günstiges Umfeld für die Culicoides-Vermehrung.

Diese Beobachtungen zum Einfluss der geografischen Herkunft auf die Schafergebnisse können auch auf Ziegen angewendet werden, wo die höchsten BTV-Raten in Guelmim-Oued Noun und der orientalischen Region registriert wurden. Dieser Einfluss auf die Region wurde auch in früheren Studien39,40 beobachtet, in denen darauf hingewiesen wurde, dass die Übertragungsdynamik von BTV maßgeblich von der Region und ihren Merkmalen abhängt.

Die Umfrage wurde zwischen März und Juli (2018–2021) durchgeführt. In diesem Zeitraum gab es gewisse Schwankungen bei den Infektionsraten. Im März kam es zu einer hohen Viruszirkulation bei Schafen und Ziegen. Dieser Monat markiert den Übergang vom Winter zum Frühling. Charakteristisch für Marokko sind Durchschnittstemperaturen, die je nach Region zwischen 12 und 24 °C liegen. Diese klimatischen Bedingungen können für bestimmte Culicoides-Arten günstig sein, für andere jedoch nicht. Im Allgemeinen unterscheidet sich die saisonale Häufigkeit von Culicoides zwischen den Arten und weist im Frühling, Sommer und Herbst drei deutliche Höhepunkte auf. Einige paläarktische Culicoides-Überträger, wie z. B. Culicoides scoticus, sind im Allgemeinen in den ersten oder letzten Monaten des Jahres am häufigsten anzutreffen. C. newsteadi, eine in Marokko sehr häufig vorkommende Art, weist zwischen Februar und Mai eine hohe Häufigkeit auf. Aufgrund ihrer Winter-Frühlings-Aktivitätsperiode sind C. newsteadi-Arten potenzielle Kandidaten für eine virale Überwinterung41. Basierend auf einer Forschungsstudie in Nordeuropa42 könnten Culicoides-Infektionen, die zu Beginn des Winters infiziert wurden, 90–120 Tage oder später überwintern und die BTV-Übertragung wieder aufnehmen. Infolgedessen würde die begrenzte Population der im Winter aktiven Culicoides ausreichen, um die Viruszirkulation aufrechtzuerhalten. In einer sardischen Studie41 wurde auch gezeigt, dass Pools von C. obsoletus und C. newsteadi in den Winter-Frühlingsmonaten (Dezember–Mai) und selten im Sommer (Juli) BTV-positive Fänge aufwiesen. Andererseits weisen andere Arten im Spätfrühling, Sommer und Herbst ihren Höhepunkt auf43. Die in der aktuellen Untersuchung beobachteten Schwankungen der BTV-Infektionsraten könnten mit den Klimabedingungen für jede Region zum Zeitpunkt der Probenahme zusammenhängen. Als Land im Mittelmeerraum ist Marokko potenziell anfällig für Klimaveränderungen, deren Umweltauswirkungen im Land wahrscheinlich weitreichend und vielfältig sein werden. Daher könnten sich auch die Prävalenz der Krankheit und ihre geografische und saisonale Verteilung ändern, da sie eng mit Klima- und Umweltveränderungen zusammenhängt. Tatsächlich wirken sich diese Veränderungen auf den Lebenszyklus des Vektors und seine vektorielle Kapazität und Kompetenz aus. Was Culicoides imicola betrifft, könnte der Klimawandel sein Verbreitungsgebiet in Breiten- und Höhenlage erweitern und seine Fortpflanzungsfrequenz mit mehr Generationen pro Jahr erhöhen44. Ebenso könnte sich der Klimawandel auf die Dauer der Virämie im Wirt auswirken, die länger als 60 Tage dauern kann45, insbesondere bei Reservoirarten wie Rindern42.

Der keine signifikante Unterschied (P ˃ 0,05) in der Seroprävalenz- und Viropositivitätsrate zwischen Schafen und Ziegen weist darauf hin, dass beide Arten wahrscheinlich dem gleichen Risiko einer BTV-Infektion ausgesetzt sind. Schafe sind sehr anfällig für BTV und zeigen deutliche klinische Symptome27. Allerdings sind Ziegen in der Regel asymptomatisch oder subklinisch infiziert. Die aktive BTV-Zirkulation bei Ziegen legt nahe, dass diese Art eine wichtige Rolle in der Krankheitsepidemiologie spielt und als Infektionsquelle für andere anfällige Tiere dienen kann26,46. Eine im Jahr 2005 durchgeführte serologische Untersuchung verdeutlichte auch die Rolle von Ziegen bei der BTV-Inzidenz in Marokko. Die BTV-Seropositivität war bei Ziegen hoch (79 % im deklarierten infizierten Gebiet und 32 % im nicht infizierten Gebiet). Die Seropositivität bei Schafen war geringer und lag im gemeldeten infizierten Gebiet bei 59 % und in den anderen Regionen bei 15 %47. Die Beteiligung von Ziegen wurde auch in einer in Sambia durchgeführten Studie beobachtet, wo die BTV-Prävalenz bei Ziegen signifikant war34. Vergleichbare serologische Ergebnisse wurden 2016 in Ägypten48 (Schafe: 41,86 %, Ziegen: 24 %) und Grenada27 (Schafe: 71,7 %, Ziegen: 80,2 %) verzeichnet.

Diese zwischen den Arten beobachtete Diskrepanz ist vermutlich auf ihre unterschiedlichen Immunreaktionen auf eine BTV-Infektion zurückzuführen49 und auf die Tatsache, dass es in Marokko keine Impfrichtlinie gegen die Blauzungenkrankheit bei Ziegen gibt.

Während einer BTV-Infektion ist das Verhältnis von Thromboxan/Prostacyclin (entzündliche und vasoaktive Mediatoren) bei Schafen größer als bei anderen Tierarten. Dieser Unterschied erklärt möglicherweise die erhöhte Anfälligkeit von Schafen für Gefäßverletzungen und Thrombosen sowie die ungleiche Intensität klinischer Symptome zwischen den Arten50. Eine natürliche Infektion führt bei vielen Wiederkäuern aufgrund der Wechselwirkung des Virus mit Erythrozyten und anderen Blutzelltypen normalerweise zu einer anhaltenden Blauzungenvirämie51,52. Darüber hinaus weisen die mononukleären Zellen des peripheren Blutes (PBMCs) bei Schafen ein höheres Maß an Virusreplikation auf als bei Ziegen49. Virale RNA kann bis zu 222 Tage nach der Infektion durch RT-qPCR53 nachgewiesen werden. Alternativ könnte BTV in einigen Lymphozyten von Schafen bestehen bleiben (z. B. γδT-Zellen, die durch Hautentzündungen aktiviert werden, die durch infizierte Culicoides-Bisse hervorgerufen werden). Das Virus entweicht den infizierten Lymphozyten, indem es die Zellmembran durchdringt. Die äußeren BTV-Kapsidproteine ​​wären von einer Lymphozytenmembran bedeckt, wodurch sie weniger anfällig für Antikörper wären. Daher können umhüllte Viruspartikel möglicherweise an andere Lymphozyten binden. Die direkten Verbindungen zwischen infizierten und nicht infizierten Lymphozyten könnten zur Persistenz und Übertragung von BTV54 führen. Es ist auch dokumentiert, dass Ziegen hohe Virustiter des BTV-Antigens aufweisen46 und dass sie eine Vielzahl von Immungenen in Prozesse des Immunsystems einbeziehen49.

Tatsächlich wiesen in der aktuellen Studie die gemischten Betriebe, in denen Schafe mit Ziegen und schließlich Rindern gehalten wurden, höhere Infektionsraten bei Schafen auf als solche, die ausschließlich Schafe hielten. Dies impliziert, dass Ziegen potenzielle BTV-Reservoire sind, was ihren relevanten Beitrag zum Fortbestehen des BTV in Marokko unterstreicht.

Die in dieser Untersuchung untersuchten Tiere zeigten keine BT-Symptome, was neben den jährlichen Meldungen der Krankheit auf eine stille Verbreitung der Blauzungenkrankheit in Marokko schließen lässt. Wie in Malawi55 dargelegt, weist das Fehlen einer klinischen Manifestation darauf hin, dass einheimische Tiere über ein hohes Maß an angeborener Resistenz verfügen. Im Allgemeinen bietet die natürliche Infektion auch einen langfristigen homologen Schutz. Das Tier ist klinisch gegen denselben Serotyp geschützt, mit dem es infiziert ist56. Allerdings nimmt der Anteil immunisierter Tiere jedes Jahr mit der Geburt von Jungtieren und der Erneuerung der Zuchtherde ab. Die stille Ausbreitung mehrerer Serotypen in marokkanischen Farmen kann zu neuen Varianten und damit zu schweren Epidemien führen.

Die vorliegende Studie konnte einen signifikanten Zusammenhang zwischen der BTV-Infektionsrate und dem Alter der untersuchten Tiere feststellen. Ältere Schafe hatten zunehmend höhere Seroprävalenzen als jüngere Tiere. Allerdings war der BTV bei Schafen im Alter von 1 Jahr oder weniger und bei Schafen über 3 Jahren aktiver. Diese Ergebnisse könnten die anhaltende Infektion in Marokko bestätigen, die durch die wiederholte Exposition älterer Tiere gegenüber infizierten Culicoides verursacht wird. Die RT-qPCR-Ergebnisse deuten darauf hin, dass junge Tiere nach einem Alter von 6 Monaten anfällig für eine BTV-Infektion werden, und dies könnte eine Folge des Verschwindens schützender mütterlicher Antikörper sein57. Die aktive Zirkulation von BTV bei Schafen über 3 Jahren bestätigt stark eine kürzlich erfolgte BTV-Reinfektion. Bei Ziegen nahmen die BTV-Seropositivitäts- und Viropositivitätsraten mit zunehmendem Alter ab. Die serologischen Ergebnisse waren nicht signifikant und könnten auf eine begrenzte Persistenz von Antikörpern gegen BTV bei Ziegen mit unterschiedlicher Immunantwort je nach beteiligtem Serotyp schließen lassen. In einer Studie in Liechtenstein58 wurde beobachtet, dass die Infektion von Ziegen mit BTV-25 eine begrenzte Aktivierung des Immunsystems hervorrief, was zu einer schwachen Immunantwort gegen BTV VP7 führte. Die BTV-Viropositivität bei jungen Ziegen deutete darauf hin, dass das BTV während des Erhebungszeitraums zirkulierte59.

Weibchen hatten bei Schafen höhere Raten (ELISA und RT-qPCR) als Männchen. Das RT-qPCR-Ergebnis war statistisch nicht signifikant (P ˃ 0,05). Das bedeutet, dass beide Geschlechter dem gleichen Infektionsrisiko ausgesetzt sind. Die Schwankung der Seroprävalenzraten ist auf die Haltungspraktiken in Marokko zurückzuführen. Männliche Schafe werden typischerweise für die Mast eingestuft und sind daher vor den Bissen von Culicoides geschützt. Außerdem werden sie häufig in jungen Jahren zum Verkauf und zur Schlachtung angeboten, was dazu führt, dass der Anteil älterer Weibchen höher ist als der der älteren Männchen. Dennoch werden Weibchen in der Regel zur Fortpflanzung gehalten und sind daher regelmäßig mehreren BTV-infizierten Vektorepisoden ausgesetzt. Ebenso sind sie während der Paarung und Laktation im Allgemeinen physiologisch aktiv und wahrscheinlich anfälliger für eine BTV-Infektion. Der Unterschied könnte auch auf die inhärente Anfälligkeit von Frauen für eine BTV-Infektion oder den Einfluss anderer frauenspezifischer Faktoren zurückzuführen sein57. Wie bereits bei anderen Krankheiten beobachtet wurde, verfügen Frauen möglicherweise über eine größere Anzahl von Immungenen und -zellen, die eine bessere Immunantwort und eine hohe Antikörperproduktion (Quantität und Qualität) fördern60. Allerdings waren die BTV-Infektionsraten bei männlichen Ziegen signifikanter als bei weiblichen. Dies könnte durch die Tatsache erklärt werden, dass Männchen Culicoides-Bissen stärker ausgesetzt sind, da sie aufgrund ihres Verhaltens und einer breiteren Raumnutzung unterschiedliche und ausgedehnte Heimatgebiete besetzen, während die Weibchen in kleinen, stabilen Gruppen leben61. Darüber hinaus könnten wir angesichts der Tatsache, dass männliche Ziegen ein höheres Gewicht haben als weibliche, die Hypothese in Betracht ziehen, dass der Vektor möglicherweise Tiere mit größerer Körpermasse bevorzugt62. Andere Studien63,64 haben ebenfalls über einen Zusammenhang zwischen einer BTV-Infektion und Alters- und Geschlechtsfaktoren berichtet.

Auch bei den untersuchten Schafrassen wurden Antikörper gegen BTV in hohem Maße nachgewiesen, mit einem signifikanten Prozentsatz bei den Rassen Timahdite und Sardi. RT-qPCR zeigte eine beträchtliche BTV-Zirkulation mit ähnlichen, nicht statistisch signifikanten Anteilen. Diese hohen Werte stimmen mit den Ergebnissen einer früheren Studie in Marokko47 überein, die darauf hindeutet, dass diese beiden Rassen anfälliger für BTV-Infektionen sind als andere im Land. Tatsächlich waren nach der BTV-Serotyp-1-Epidemie im Jahr 2006 in Marokko die Schafe der Region des Mittleren Atlas, wo die Rasse Timahditen vorherrscht, am stärksten betroffen, mit den höchsten Morbiditäts- und Mortalitätsraten und die Wiege der Schafe der Rasse Sardi47. Mehrere Studien haben auch über den Einfluss der Tierrasse auf die Seroprävalenz, die klinische Form, die Morbidität und die Mortalitätsraten der Blauzungenkrankheit berichtet22,30. Die Anfälligkeit dieser Rasse für die Blauzungenkrankheit wurde durch weitere Untersuchungen bestätigt65,66. Diesen Studien zufolge waren Schafrassen aus subtropischen Regionen, in denen die Krankheit endemisch war, resistenter, während verbesserte europäische Rassen anfälliger waren. Diese können durch die Variation in der angeborenen Reaktion, die Anzahl der über- oder unterexprimierten Gene, die an der zellulären Immunantwort beteiligt sind, und den Zeitpunkt der Intervention der neutralisierenden Antikörperreaktion für jede Rasse erklärt werden65.

Diese Studie ist die erste in Marokko, die die BTV-Infektionsraten und Risikofaktoren seiner Übertragung bei kleinen Wiederkäuerherden untersucht. Die aktuellen serologischen und molekularen Untersuchungen ergaben, dass das BTV im ganzen Land endemisch ist. Die epidemiologische Entwicklung der Blauzungenkrankheit in Marokko kann durch das Fehlen eines wirksamen und nachhaltigen vorbeugenden Impfprogramms, die Koexistenz von Reservoiren und anfälligen Tieren, die Reaktion des Wirts auf Infektionen und die stille Verbreitung des BTV innerhalb marokkanischer Nutztiere erklärt werden. Der Transhumanzfaktor und die begrenzte Kontrolle der Verbringung anfälliger Tiere fördern die BTV-Verbreitung im ganzen Land. Darüber hinaus tragen die jüngsten Erweiterungen des Culicoides-Biotops, die Überwinterungsmechanismen und die Schwankungen in der Saisonalität der Culicoides-Arten zur Persistenz von BTV in Marokko bei. Alter, Geschlecht, Rasse, Jahreszeit, Geographie und vor allem die Art der Zucht sind wesentliche Risikofaktoren, die die Infektion mit der Blauzungenkrankheit beeinflussen.

Daher ist eine systematischere Studie erforderlich, die auf der Identifizierung und Isolierung verschiedener in Marokko zirkulierender BTV-Stämme, einer konsistenten und klar definierten Kontrollstrategie auf der Grundlage von Impfprogrammen sowie der Überwachung von Vektoren und der Begrenzung des Tiertransports zwischen verschiedenen Regionen des Landes basiert Land, sind für die Vorbeugung und Bekämpfung der Blauzungenkrankheit unerlässlich.

Alle während dieser Studie generierten oder analysierten Daten sind in diesem veröffentlichten Artikel enthalten.

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Diese Forschung wurde vom EU-Horizont-2020-Projekt „PALE-Blu – Understanding pathogens, livestock umwelt, interactions featuring bluetongue“ unter der Fördervereinbarung Nr. 727393 gefördert. Die Autoren danken dem National Office of Food Safety (ONSSA) für ihre Hilfe im Feld.

Abteilung für Mikrobiologie, Immunologie und Infektionskrankheiten, Abteilung für Pathologie und öffentliche Veterinärgesundheit, Institut Agronomique et Vétérinaire Hassan II, Rabat-Instituts, BP: 6202, Rabat, Marokko

Soukaina Daif, Ikhlass El Berbri und Ouafaa Fassi Fihri

National Office of Food Safety (ONSSA), Rabat-Instituts, BP: 6202, Rabat, Marokko

Youssef Lhor

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OFF, IEB, YL und SD konzipierten und koordinierten die Arbeit. SD und IEB leiteten die Aktionen vor Ort. SD führte die Laboranalyse durch, analysierte die Daten, führte die statistische Analyse durch, verfasste das Manuskript und erstellte alle Zahlen. OFF, IEB und YL überarbeiteten und redigierten das Manuskript. Alle Autoren haben das endgültige Manuskript gelesen und genehmigt.

Korrespondenz mit Soukaina Daif.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Daif, S., El Berbri, I., Lhor, Y. et al. Serologische und molekulare Prävalenzstudie des Blauzungenvirus bei kleinen Hauswiederkäuern in Marokko. Sci Rep 12, 19448 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-24067-y

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Eingegangen: 23. April 2022

Angenommen: 09. November 2022

Veröffentlicht: 14. November 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-24067-y

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